Side 1 Vurdering av risiko for det biologiske mangfoldet ved innførsel og hold av eksotiske reptiler og amfibier i Norge Oppdatering av status med vekt på vurdering av effekter av klimaendringer og risiko spredning av sykdommer. Børre. K. Dervo Innhold Sammendrag...1 Bakgrunn...2 Metode og materiale...2 Resultater...4 Klimaendringer...4 Risiko for spredning av sykdommer på amfibier...6 Referanser...7 Sammendrag Litteraturgjennomgangen viser at virkningen av økende temperaturer på amfibier og reptiler kan være mindre skadelig enn tidligere antatt. Trolig vil klimaendringene i de nordlige Europa føret til økt utbredelse av eksisterende arter og over tid kanskje etablering av noen av de naturlig forekommende artene som i dag lever i Sverige. Omfanget av disse endringene vil være avhengig av spredningsevne og tilgjengelige nye habitater. Klimaendringene vil imidlertid ikke være så store i Norge at artene på «Miljødirektoratets liste vil kunne etablere seg. Kunnskapen om chytridiomycosis og ranavirus og effektene det har på amfibiene er god. Effekten er til dels dramatisk for mange arter og bestander. Det er kunnskap om både hvilke arter som rammes og effekten og betydningen de har på ville amfibiebestander. Både habitater og klimatiske miljøer som våre amfibiearter lever i er rammet av BD og BSAL andre steder i verden. For ville dyr fører imidlertid smitte ofte til sterk desimering av bestander og enkelte tilfeller utryddelse. Oppdagelsen av og erfaringene med BD har ført til et paradigmeskifte i holdninger til effekten av dyresykdommer på ville bestander. Det er fortsatt mulig å hindre samme spredning av BSAL som av BD. En restriktiv holdning til flytting av dyr og gode etablering av rutiner ved feltarbeid med amfibier er nødvendig for å hindre spredning av BD, BSAL og ranavirus til Norge.
Side 2 Bakgrunn Miljødirektoratet har ønsket en oppdatering av kunnskapen omkring artene behandlet i NINA rapport 820 og deres risiko for det biologiske mangfoldet. Notatet skal gi en oversikt over ny kunnskap siden publiseringen av rapporten gjennom bruk av ulike søkemotorer, eks. ISI Web of Science. Miljødirektoratet har ønsket at det legges vekt på vurdering av effekter av klimaendringer og hvilken risiko spredning av sykdommer og da spesielt spredning av soppsykdom utgjør for biologisk mangfold. Miljødirektoratet er kjent med at soppsykdom kan ha effekter på amfibier som er godt kjent fra handel med bl.a. frosk og gjennom håndtering av amfibier i forbindelse med vitenskapelige forsøk og kartlegginger. Sykdommen Chytridiomycosis opptrer i flere varianter som påvirker hhv frosk Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) og salamander Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal). Metode og materiale Tabell 1 viser antall publikasjoner i «ISI Web of Science» registrert pr 12.05.2016 for artene beskrevet i NINA-rapport 820 og hvor mange av disse som er publisert etter 1.01.01.2012. Totalt var det registrert 8 681 hvor 1 130 var registrert fra og med 2012 til dd. I NINA rapport 820 var det registrert 2 538 artikler om artene på artslisten. I tillegg til å søke på de latinske artsnavnene er det søkt på «Chytridiomycosis and amphibian» og «climate changes and amphibian». Disse to søkene ga henholdsvis 989 og 1 246 artikler. Av disse var det henholdsvis 472 artikler om «Chytridiomycosis and amphibian» og 551 artikler om «climate changes and amphibian» publisert fra og med 2012 og til dd. For amfibieartene på Miljødirektorates artsliste var det registrert 60 artikler som omhandlet «Chytridiomycosis and amphibian». Det siste søket som er gjort i «ISI Web of Science» er artikler som omhandler «Chytridiomycosis and amphibian» for de 6 norske viltlevende artene av amfibier. Dette ga til sammen 126 artikler (tabell 2). I tillegg til «ISI Web of Science» ble det søkt i «Google Scholar». Dette gir langt flere treff, men er vanskelig å lage en representativ statistikk for da samme artikkel blir listet opp flere ganger og mange er ikke relevante. Med bakgrunn i de gjennomførte søkene ble ca 40 artikler om «Chytridiomycosis» valgt ut og sammendraget gjennomgått. En håndfull artikler ble lest i sin helhet, hovedsakelig nylig publiserte «review» artikler. Et 50-talls relevante klimaartikler var nylig gjennomgått ifm publisering av egen artikkel. Disse ble gjennomgått på nytt mhp den nye problemstillingen. En viktig årsak til at antall artikler nå er vesentlig høyere enn for søkene som ble gjort ifm utarbeidelse av NINA-rapport 820, er at «ISI Web of Science» har inkludert flere tidsskrifter og at publiseringer tilbake til 1865 er med i oversikten. Tallene over antall referanser i NINArapport 820 er derfor ikke direkte sammenlignbare med tallene i tabell 1.
Side 3 Tabell 1. Artikler registret i "ISI Web of Knowledge" pr 11.05.2016 for artene på Miljødirektorattets artsliste. Art Antall artikler tot. Artikler etter 2012 Slanger: Kornsnok Pantherophis guttatus 74 47 Kongesnok Lampropeltis getula 171 35 Grønn trepyton Morelia viridis 62 15 Melkesnok Lampropeltis triangulum 362 20 Kongepyton Python regius 363 72 Teppepyton Morelia spilota 154 27 Kongeboa Boa constrictor 791 137 Hagetreboa Corallus hortulanus 44 17 Regnbueboa Epicrates cenchria 141 20 Øgler: Leopardgekko Eublepharis macularius 333 56 Stor daggekko Phelsuma 133 8 madagascariensis Pigghaleagam Uromastyx ocellata 14 2 Perlefirfirsle Lacerta lepida 235 5 Skjeggagam Pogona vitticeps 279 92 Blåtungeskink Tiliqua scincoides 170 18 Dvergvaran Varanus acanthurus 52 1 Kranset gekko Rhacodactylus ciliatus 21 3 Artikler om Chytridiomycosis Skilpadder: Gresk landskilpadde Testudo hermanni 1005 136 Leopardskilpadde Geochelone pardalis 195 14 Rødfotet skogskilpadde Geochelone carbonaria 197 17 Kinesisk trekjølskilpadde Chinemys reevesi 27 0 Amfibier: Argentinsk hornfrosk Ceratophrys ornata 85 10 1 Orientalsk klokkefrosk Bombina orientalis 472 54 3 Whites trefrosk Litoria caerulea 197 54 38 Japansk rødbuksalamander Cynops pyrrhogaster 968 85 0 Europeisk ildsalamander Salamandra salamandra 2136 185 18 Sum 8681 1130 60 Tabell 2. Artikler registret i "ISI Web of Knowledge" for viltlevende norske amfibiearter som omhandler Chytridiomycosis pr 11.05.2016. Art Latinsk navn Antall registrerte artikler om Chytridiomycosis Storsalamander Triturus cristatus 3 Småsalamander Lissotriton vulgaris 4 Buttsnutefrosk Rana temporaria 16 Spissnutefrosk Rana arvalis 3 Nordpadde Bufo bufo 89 Damfrosk Rana lessonae 11 Sum 126
Side 4 Resultater Klimaendringer Herptiler generelt og amfibier spesielt er sterkt påvirket av det fysiske miljøet. Nedgangen for en rekke arter kan direkte eller indirekte knyttes til klimaendringer (Blaustein et al. 2010, Carey & Alexander 2003, Parmesan 2006). Det er dokumentert en betydelig endring av enkelte arters leveområde, i gjennomsnitt flyttes leveområdene 6,1 km pr tiår mot polene og våraktiviteter skjer i gjennomsnittet 2,3 dager tidligere per tiår (Parmesan & Yohe 2003). Spesielt nedbør og temperatur blir påvirket av klimaendringer, og på den nordlige halvkule den tiårig temperaturøkning beregnet til 0.7-1,0%, og en tiårig økning i nedbør til 10-20% (IPCC 2014, Walther et al. 2002). Temperatur og nedbør er viktige faktorer som virker direkte på sentrale prosesser for populasjonsdynamikken. Herptilene generelt, men spesielt amfibiene har en permeabel huden og de er følsomme for endringer i fuktighet (Duellman & Trueb 1986, Hillyard 1999). Temperatur fungerer som en kontrollerende faktor for mange fysiologiske prosesser, inkludert oksygenopptak, puls, bevegelse, vannbalanse, fordøyelse, vekst, kjønnsbestemmelse, og immunforsvar (Beebee 1995, Carey et al. 2005, Feder & Burggren 1992). I tillegg kan klimatiske faktorer påvirker viktige prosesser som forplantning, vandringer og parring (Beebee 1995, Blaustein et al. 2001, Chadwick et al. 2006, Forchhammer et al. 1998). Selv om effekten av den enkelte miljøvariabel på ulike fysiologiske prosesser er godt studert, er det langt mindre kunnskap om effekten av interaksjoner mellom de samme miljøvariablene pga klimaendringer (Carey & Alexander 2003, Parmesan 2006). Disse interaksjonen vil ofte føre til et langt mer komplekst bilde av effektene av klimaendringer for vekselvarme dyr (Bærum et al. 2013, Crozier et al. 2010, McCain og Colwell 2011). Det eksisterer en del kunnskap om hvordan endringer i enkeltkomponenter i miljøet (for eksempel temperatur) kan endre fenologi til amfibiene (se f.eks (Chadwick et al. 2006, Kusano & Inoue 2008, Todd et al. 2010). (Clusella-Trullas et al. 2011). I Norge fører en tidlig vår til at små- og storsalamandere starter vandringene fra overvintrings-plassene over en måned tidligere, enn i år med en sein vår (Dervo et al. 2016). Tidligere vår og mer nedbør gir en lengere og bedre vekstsesong for salamanderne. Beregninger som er gjennomført i forbindelse med naturindeks, viser at antall individer av stor- og småsalamander har økt litt de siste årene pga år med mye nedbør og tidlig vår (Bjerke et al. 2015). Klimaendringer kan mao føre til gunstige forhold for de norske herptilartene. Litteraturgjennomgangen viser at virkningen av økende temperaturer på amfibier og reptiler kan være mindre skadelig enn tidligere antatt (Araújo et al. 2006). En studie som er gjennomført for herptiler i Asia, Europa, Nord-Amerika, Sør-Amerika og Stillehavet, viser gjennomsnitts endring i forekomst av bestander på 12% per tiår, som var nesten balansert mellom tap av eksisterende forekomster og «gevinst» av nye forekomster (Gibson-Reinemer et al. 2015). Trolig vil klimaendringene i de nordlige Europa føret til økt utbredelse av eksisterende arter og over tid kanskje etablering av noen av artene som i dag forekommer i Sverige. Omfanget av disse endringene vil være avhengig av spredningsevne og tilgjengelige nye habitater (Araújo et al. 2006). Klimaendringene vil imidlertid ikke være så store i Norge at artene på «Miljødirektoratets liste vil kunne etablere seg.
Side 5
Side 6 Risiko for spredning av sykdommer på amfibier Smittsomme sykdommer har forårsaket omfattende populasjonsnedgang og tap av arter hos spesielt amfibier (Berger et al. 2016, Berger et al. 1998, Boyle et al. 2004, Duffus & Cunningham 2010, Pessier et al. 1999, Voyles et al. 2009). De to viktigste kategoriene av infeksjonssykdommer hos amfibier er chytridiomycosis og ranavirus (Duffus & Cunningham 2010). Batrachochytrium dendrobatidis (BD) ble første gang beskrevet i 1998 (Berger et al. 1998, Longcore et al. 1999) og Batrachochytrium salmandrivorans (BSAL) i 2013 (Martel et al. 2014). BD dukket opp i 1970 i Australia og Amerika (Berger et al. 2016), men forskning tyder på at denne soppen har vært til stede i mer enn 80 år i deler av Asia, Afrika og Brasil uten at det har påvirket bestanden av frosk i disse regionene negativt (Goka et al. 2009, Rodriguez et al. 2014, Tarrant et al. 2013, Weldon et al. 2004). Undersøkelse av amfibier, både kjæledyr og viltlevende populasjoner, har vist at BD nå er registrert på over 520 amfibierarter (inkludert frosker, padder, «ormepadder» (caecilians), salamandere (urodeles)) fra 56 land (www. bd-maps.net, Duffus & Cunningham 2010, Gower et al. 2013, Murray et al. 2010, Olson et al. 2013). BD er påvist på alle de norske forekommende artene av amfibier, og på artene på «Miljødirektoratets artsliste». BD har blitt funnet i mange ulike habitater og under ulike klimatiske forhold, men trives i relativt kjølige og våte habitater, i alpint, temperert og tropiske områder (se f.eks (Kriger & Hero 2007, Murray et al. 2010, Skerratt et al. 2010). BD ble første gang påvist i Europa på importerte dyr fra Sør-Amerika og på dyr holdt i fangenskap både i Tyskland og Belgia (Mutschmann 2015, Mutschmann et al. 2000). Nå er den funnet i tillegg i Spania, Storbritannia, Sveits, Danmark, Frankrike og Italia. B. salamandrivorans (BSAL) har spredt seg fra Europa fra Asia og desimert ildsalamander i bl.a Nederland og Belgia (Berger et al. 2016). Fremveksten og spredning av Batrachochytrium hos amfibier har endret en tradisjonell oppfatning at patogener ikke signifikant påvirker viltbestander (Martel et al. 2014, Skerratt et al. 2007). Diagnostisering av chytridiomycosis har til nå i stor grad bygd på histologisk undersøkelser via haematoxylin og eosin farging av tå klipp eller. Denne teknikken er skadelig og ufølsom spesielt i tidlige stadier av infeksjonen, når behandlingen kan være mulig (Boyle et al. 2004, Daszak et al. 1999). Det er nå utviklet undersøkelse via PCR som nøyaktig kan oppdage og kvantifisere en zoospore i en diagnostisk prøve (Boyle et al. 2004). Ranaviruses er en type froskevirus, men som også kan ramme andre arter av amfibier (Chinchar (Chinchar et al. 2009, Chinchar & Waltzek 2014). Den har en global utbredelsen og kan forårsake masse dødelighet, vanligvis på larvestadier (Bollinger et al. 1999, Green et al. 2002). Selv ranaviruset ha vært kjent siden 1965, har omfanget av dødelige episoder økt kraftig siden 1980-tallet og ranaviruset er betraktet som framvoksende infeksjoner i amfibier (Daszak et al. 1999). Ranavirusinfeksjon av amfibier er blitt oppført som meldepliktig av World Organization for Animal Health (OIE, 2008), en indikasjon på alvorlighetsgraden av den potensielle virkningen av ranaviruset på amfibier. Kunnskapen om chytridiomycosis og ranavirus og effektene det har på amfibiene er god. Det er kunnskap om både hvilke arter som rammes og effekten og betydningen de har på ville amfibiebestander. Både habitater og klimatiske miljøer som våre amfibiearter lever i er rammet av BD og BSAL andre steder i verden. Det er utviklet gode metoder for diagnostisering og det er mulig å behandle dyr ved en tidlig påvisning. For ville dyr fører imidlertid smitte ofte til sterk desimering av bestander og enkelte tilfeller utryddelse. Oppdagelsen av og erfaringene med BD har ført til et paradigmeskifte i holdninger til effekten av dyresykdommer på ville bestander. Det er fortsatt mulig å hindre samme spredning av
Side 7 BSAL som av BD. En restriktiv holdning til flytting av dyr og gode rutiner ved feltarbeid med amfibier er nødvendig for å hindre spredning av BD, BSAL og ranavirus til Norge. Referanser Araújo, M. B., Thuiller, W. & Pearson, R. G. 2006. Climate warming and the decline of amphibians and reptiles in Europe. - Journal of biogeography 33 (10): 1712-1728. Beebee, T. J. C. 1995. Amphibian breeding and climate. - Nature 374 (6519): 219-220. Berger, L., Roberts, A. A., Voyles, J., Longcore, J. E., Murray, K. A. & Skerratt, L. F. 2016. History and recent progress on chytridiomycosis in amphibians. - Fungal Ecology 19: 89-99. Berger, L., Speare, R., Daszak, P., Green, D. E., Cunningham, A. A., Goggin, C. L., Slocombe, R., Ragan, M. A., Hyatt, A. D. & McDonald, K. R. 1998. Chytridiomycosis causes amphibian mortality associated with population declines in the rain forests of Australia and Central America. - Proceedings of the National Academy of Sciences 95 (15): 9031-9036. Bjerke, J. W., Skarpaas, O. & Dervo, B. K. 2015. Våtmark. Naturindeks for Norge 2015. Tilstand og utvikling for biologisk mangfold. Miljødirektoratet. Rapport. Miljødirektoratet. s. 59-76. Blaustein, A. R., Belden, L. K., Olson, D. H., Green, D. M., Root, T. L. & Kiesecker, J. M. 2001. Amphibian breeding and climate change. - Conservation Biology 15 (6): 1804-1809. Blaustein, A. R., Walls, S. C., Bancroft, B. A., Lawler, J. J., Searle, C. L. & Gervasi, S. S. 2010. Direct and indirect effects of climate change on amphibian populations. - Diversity 2 (2): 281-313. Bollinger, T. K., Mao, J., Schock, D., Brigham, R. M. & Chinchar, V. G. 1999. Pathology, isolation, and preliminary molecular characterization of a novel iridovirus from tiger salamanders in Saskatchewan. - Journal of Wildlife Diseases 35 (3): 413-429. Boyle, D., Boyle, D., Olsen, V., Morgan, J. & Hyatt, A. 2004. Rapid quantitative detection of chytridiomycosis (Batrachochytrium dendrobatidis) in amphibian samples using real-time Taqman PCR assay. - Diseases of aquatic organisms 60: 141-148. Bærum, K. M., Haugen, T. O., Kiffney, P., Moland Olsen, E. & Vøllestad, L. A. 2013. Interacting effects of temperature and density on individual growth performance in a wild population of brown trout. - Freshwater Biology 58 (7): 1329-1339. Carey, C. & Alexander, M. A. 2003. Climate change and amphibian declines: is there a link? - Diversity and Distributions 9 (2): 111-121. Carey, C., Corn, P. S., Jones, M. S., Livo, L. J., Muths, E. & Loeffler, C. W. 2005. Factors limiting the recovery of boreal toads (Bufo b. boreas). Amphibian declines: the conservation status of United States species. University of Calefornia Press. s. 222-236. Chadwick, E. A., Slater, F. M. & Ormerod, S. 2006. Inter-and intraspecific differences in climatically mediated phenological change in coexisting Triturus species. - Global Change Biology 12 (6): 1069-1078. Chinchar, V., Hyatt, A., Miyazaki, T. & Williams, T. 2009. Family Iridoviridae: poor viral relations no longer. Lesser Known Large dsdna Viruses. Springer. s. 123-170. Chinchar, V. G. & Waltzek, T. B. 2014. Ranaviruses: not just for frogs. - PLoS Pathog 10 (1): e1003850. Clusella-Trullas, S., T.M. Blackburn, and S. L.Chown. 2011. Climatic predictors of temperature performance curve parameters in ectotherms imply complex responses to climate change. The American Naturalist, vol. 177, no. 6, pp. 738 751, 2011. Crozier, L. G., R. W. Zabel, E. E. Hockersmith, and S. Achord. 2010. Interacting effects of density and temperature on body size in multiple populations of Chinook salmon. Journal of Animal Ecology, vol. 79, no. 2, pp. 342 349, 2010. Daszak, P., Berger, L., Cunningham, A. A., Hyatt, A. D., Green, D. E. & Speare, R. 1999. Emerging infectious diseases and amphibian population declines. - Emerging infectious diseases 5 (6): 735. Dervo, B. K., Bærum, K. M., Skurdal, J. & Museth, J. 2016. Effects of Temperature and Precipitation on Breeding Migrations of Amphibian Species in Southeastern Norway. - Scientifica 2016: 8. Duellman, W. E. & Trueb, L. 1986. Biology of amphibians. - McGraw-Hill, New York. Duffus, A. L. & Cunningham, A. A. 2010. Major disease threats to European amphibians. - The Herpetological Journal 20 (3): 117-127.
Side 8 Feder, M. E. & Burggren, W. W. 1992. Environmental physiology of the amphibians. - University of Chicago Press. Forchhammer, M. C., Post, E. & Stenseth, N. C. 1998. Breeding phenology and climatet -Nature 391 (6662): 29-30. Gibson-Reinemer, D. K., Sheldon, K. S. & Rahel, F. J. 2015. Climate change creates rapid species turnover in montane communities. - Ecology and Evolution 5 (12): 2340-2347. Goka, K., Yokoyama, J., Une, Y., Kuroki, T., Suzuki, K., Nakahara, M., Kobayashi, A., Inaba, S., Mizutani, T. & Hyatt, A. D. 2009. Amphibian chytridiomycosis in Japan: distribution, haplotypes and possible route of entry into Japan. - Molecular Ecology 18 (23): 4757-4774. Gower, D. J., Doherty-Bone, T., Loader, S. P., Wilkinson, M., Kouete, M. T., Tapley, B., Orton, F., Daniel, O. Z., Wynne, F. & Flach, E. 2013. Batrachochytrium dendrobatidis infection and lethal chytridiomycosis in caecilian amphibians (Gymnophiona). - EcoHealth 10 (2): 173-183. Green, D., CoNVerSe, K. A. & Schrader, A. K. 2002. Epizootiology of sixty-four amphibian morbidity and mortality events in the USA, 1996-2001. - Annals of the New York Academy of Sciences 969 (1): 323-339. Hillyard, S. D. 1999. Behavioral, molecular and integrative mechanisms of amphibian osmoregulation. - Journal of Experimental Zoology 283 (7): 662-674. IPCC. 2014. Climate Change 2013: The Physical Science Basis: Working Group I Contribution to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. - Cambridge University Press. Kriger, K. M. & Hero, J. M. 2007. The chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis is non-randomly distributed across amphibian breeding habitats. - Diversity and Distributions 13 (6): 781-788. Kusano, T. & Inoue, M. 2008. Long-term trends toward earlier breeding of Japanese amphibians. - Journal of Herpetology 42 (4): 608-614. Longcore, J. E., Pessier, A. P. & Nichols, D. K. 1999. Batrachochytrium dendrobatidis gen et sp nov, a chytrid pathogenic to amphibians. - Mycologia 91 (2): 219-227. Martel, A., Blooi, M., Adriaensen, C., Van Rooij, P., Beukema, W., Fisher, M., Farrer, R., Schmidt, B., Tobler, U. & Goka, K. 2014. Recent introduction of a chytrid fungus endangers Western Palearctic salamanders. - Science 346 (6209): 630-631. McCain, C. M. and R. K. Colwell. 2011. Assessing the threat to montane biodiversity fromdiscordant shifts in temperature and precipitation in a changing climate. Ecology Letters, vol. 14, no. 12, pp. 1236 1245, 2011. Murray, K., Retallick, R., McDonald, K. R., Mendez, D., Aplin, K., Kirkpatrick, P., Berger, L., Hunter, D., Hines, H. B. & Campbell, R. 2010. The distribution and host range of the pandemic disease chytridiomycosis in Australia, spanning surveys from 1956-2007: Ecological Archives E091-108. - Ecology 91 (5): 1557-1558. Mutschmann, F. 2015. Chytridiomycosis in Amphibians. - Journal of Exotic Pet Medicine 24 (3): 276-282. Mutschmann, F., Berger, L., Zwart, P. & Gaedicke, C. 2000. Chytridiomykose bei Amphibien erstmaliger Nachweis für Europa. - Berl Munch Tierarztl Wochenschr 113: 380-3. OIE (2008). Aquatic Animal Health Code. Section 2.4 Diseases of Amphibians. http://www.oie.int/eng/normes/fcode/en_sommaire.htm. Olson, D. H., Aanensen, D. M., Ronnenberg, K. L., Powell, C. I., Walker, S. F., Bielby, J., Garner, T. W., Weaver, G. & Fisher, M. C. 2013. Mapping the global emergence of Batrachochytrium dendrobatidis, the amphibian chytrid fungus. - PloS one 8 (2): e56802. Parmesan, C. 2006. Ecological and evolutionary responses to recent climate change. - Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics: 637-669. Parmesan, C. & Yohe, G. 2003. A globally coherent fingerprint of climate change impacts across natural systems. - Nature 421 (6918): 37-42. Pessier, A. P., Nichols, D. K., Longcore, J. E. & Fuller, M. S. 1999. Cutaneous chytridiomycosis in poison dart frogs (Dendrobates spp.) and White's tree frogs (Litoria caerulea). - Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 (2): 194-199. Rodriguez, D., Becker, C., Pupin, N., Haddad, C. & Zamudio, K. 2014. Long-term endemism of two highly divergent lineages of the amphibian-killing fungus in the Atlantic Forest of Brazil. - Molecular Ecology 23 (4): 774-787.
Side 9 Skerratt, L., McDonald, K., Hines, H., Berger, L., Mendez, D., Phillott, A., Cashins, S., Murray, K. & Speare, R. 2010. Validation of the mapping protocol for Batrachochytrium dendrobatidis in Queensland, Australia. - Diseases of Aquatic Organisms 92: 117-129. Skerratt, L. F., Berger, L., Speare, R., Cashins, S., McDonald, K. R., Phillott, A. D., Hines, H. B. & Kenyon, N. 2007. Spread of chytridiomycosis has caused the rapid global decline and extinction of frogs. - EcoHealth 4 (2): 125-134. Tarrant, J., Cilliers, D., du Preez, L. H. & Weldon, C. 2013. Spatial assessment of amphibian chytrid fungus (Batrachochytrium dendrobatidis) in South Africa confirms endemic and widespread infection. - PloS one 8 (7): e69591. Todd, B. D., Scott, D. E., Pechmann, J. H. & Gibbons, J. W. 2010. Climate change correlates with rapid delays and advancements in reproductive timing in an amphibian community. - Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences 278: 2191-2197. Voyles, J., Young, S., Berger, L., Campbell, C., Voyles, W. F., Dinudom, A., Cook, D., Webb, R., Alford, R. A. & Skerratt, L. F. 2009. Pathogenesis of chytridiomycosis, a cause of catastrophic amphibian declines. - Science 326 (5952): 582-585. Walther, G.-R., Post, E., Convey, P., Menzel, A., Parmesan, C., Beebee, T. J., Fromentin, J.-M., Hoegh-Guldberg, O. & Bairlein, F. 2002. Ecological responses to recent climate change. - Nature 416 (6879): 389-395. Weldon, C., Du Preez, L. H., Hyatt, A. D., Muller, R. & Speare, R. 2004. Origin of amphibian chytrid fungus. - Emerging infectious diseases 10: 2100-2105.